(Last Updated On: 01/12/2022)

Mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom hebben vaker een traumatische jeugd achter de rug dan mensen zonder deze darmziekte.^{1 2} Het Prikkelbare Darm Syndroom wordt daarom weleens gezien als een ziekte dat ‘tussen de oren zit’. Maar de effecten van stress in de kindertijd zijn wel degelijk terug te vinden in het menselijk lichaam, vooral in het zenuwstelsel. Maar mensen die last hebben van het Prikkelbare Darm Syndroom en ook een vervelende kindertijd achter de rug hebben, dan hoeven niet te vrezen dat hun zenuwstelsel voor de rest van hun leven verpest is. Met biofeedback is het namelijk mogelijk om zenuwstelsel te herprogrammeren, waardoor de pijn minder wordt.

In dit artikel:

• Hoe de darmen zijn aangesloten op het zenuwstelsel
• Welke invloed jeugdtrauma’s hebben op de ontwikkeling van het zenuwstelsel van de darmen
• Welke soort trauma’s het zenuwstelsel van de darmen beïnvloeden
• Waarom vrouwen vaker last hebben van het Prikkelbare Darm Syndroom dan mannen.
• Hoe hypnotherapie het zenuwstelsel kan herprogrammeren
• Samenvatting
• Wetenschappelijke bronnen

Het zenuwstelsel van de darmen

Het spijsverteringsstelsel heeft een eigen zenuwstelsel: het enterische zenuwstelsel. Het enterische zenuwstelsel is onderdeel van het autonome zenuwstelsel. En het autonome zenuwstelsel valt op zijn beurt weer onder het perifere zenuwstelsel. Het zenuwstelsel van het menselijk lichaam is onder te verdelen in het centrale zenuwstelsel en het perifere zenuwstelsel. De hersenen en de ruggenmerg zijn onderdeel van het centrale zenuwstelsel. Alle andere zenuwen die zich in de rest van het lichaam bevinden, zijn onderdeel van het perifere zenuwstelsel. En dat perifere zenuwstelsel bestaat uit het autonome zenuwstelsel en het somatische zenuwstelsel. Het somatische zenuwstelsel stuurt alle bewuste bewegingen aan, zoals lopen, kauwen en typen. Het autonome zenuwstelsel stuurt levensbelangrijke activiteiten in het lichaam aan, die automatische gebeuren. Denk aan ademen en het kloppen van het hart.

En dit autonome zenuwstelsel is ook weer onder te verdelen in het orthosympathische zenuwstelsel en het parasympatische zenuwstelsel. Het orthosympathische zenuwstelsel is werkzaam wanneer iemand actief is. Er gaat dan meer bloed naar de spieren, de ademhaling gaat sneller en het hart begint sneller te kloppen. Dit orthosympathische zenuwstelsel wordt ook actief wanneer iemand stress ervaart en hij of zij zich dus bedreigd voelt. Wanneer iemand aan het rusten is en zich ontspannen voelt, is het parasympathische zenuwstelsel actief. De hartslag is dan trager en de ademhaling rustig.³

Naast dit orthosympathische en parasympathische zenuwstelsel is er nog een derde zenuwstelsel dat onder het autonome zenuwstelsel valt: dit is het enterische zenuwstelsel, het zenuwstelsel van het maagdarmkanaal.⁴ Het enterische zenuwstelsel is de verzameling van zenuwen in het maagdarmkanaal en verantwoordelijk voor de pijnprikkels en peristaltische bewegingen in de maag en darmen.⁵ Een peristaltische beweging is het samenknijpen van de slokdarm, maag en darmen, wat ervoor zorgt dat voedsel zich voortbeweegt in het maagdarmkanaal. En dit enterische zenuwstelsel wordt ook beïnvloed door stress. Stress verhoogt namelijk het aantal peristaltische bewegingen en bij sommige mensen leidt stress daarom soms tot diarree.⁶

Jeugdtrauma’s en de ontwikkeling van het zenuwstelsel in de darmen

Het enterische zenuwstelsel bestaat bij mensen uit wel 400 tot 600 miljoen neuronen (zenuwcellen).⁷ De ontwikkeling van dit zenuwstelsel vindt niet alleen tijdens de prenatale fase in de baarmoeder plaats, maar ook nog na de geboorte. Bij pasgeboren baby’s ruimt het lichaam overbodige zenuwcellen op.⁸ En ook de innesteling van bepaalde darmbacteriën spelen een rol bij de ontwikkeling van het enterische zenuwstelsel.⁹ Daarnaast zijn er nog meer omgevingsfactoren die bij zoogdieren een rol spelen bij de ontwikkeling van die enterische zenuwstelsel, zoals stress. Zo laat een onderzoek met varkens zien dat biggetjes die vroeg bij hun moeder werden weggehaald, meer actieve zenuwcellen hadden dan biggetjes die langere tijd bij hun moeder bleven.¹⁰ Ook bij een onderzoek met ratten bleek dat jonge ratjes die dagelijks drie uur van hun moeder werden weggehouden, meer neuronen in hun enterische zenuwstelsel hadden dan ratjes die wel de hele dag bij hun moeder waren.¹¹ Dit kan erop wijzen dat het proces van het verwijderen van overbodige zenuwcellen niet is gebeurd zoals dat zou moeten. En nou blijkt uit onderzoek dat mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom over het algemeen ook meer zenuwen in hun darmwand hebben dan mensen zonder het Prikkelbare Darm Syndroom.¹²

In een ander onderzoek waarbij de biggetjes ook eerder bij de moeder weggehaald werden, hadden de biggetjes op de latere leeftijd chronisch last van diarree en een overactief immuunsysteem met een grotere kans op ontstekingen.¹³ Een onderzoek met ratten, waarbij babyratjes gedurende de eerste twee weken na de geboorte dagelijks drie uur van hun moeder gescheiden werden, laat zien dat deze traumatische gebeurtenissen zorgden voor een toename van pijnreceptoren in het zenuwstelsel in de buik. Daarnaast hadden deze ratten meer last van diarree als zij op latere leeftijd werden blootgesteld aan stress dan ratten die wel tijdens de eerste twee weken na de geboorte de hele dag bij hun moeder bleven.¹⁴ Een andere studie met ratten dat een jaar later was uitgevoerd, bevestigt de toename van pijnreceptoren wanneer ratten pups dagelijks worden gescheiden van hun moeder.¹⁵

Naast de scheiding van de moeder, hebben onderzoekers ook een andere manier gevonden om stressvolle gezinssituaties na te bootsen: door moederratten hun nestmateriaal af te nemen. Op dag twee na de geboorte van babyratjes, werden moederratjes samen met hun kroost verplaatst naar een kooi met slechts één keukenpapiertje als nestmateriaal in plaats van een kooitje vol zaagsel. Dit gebrek aan nestmateriaal zorgde ervoor dat de moederratten zelf meer stress ervoeren met als gevolg dat ze hun pups minder goed verzorgden en minder aandacht gaven, dan de moederratten die wel in een kooitje vol zaagsel zaten. Het effect hiervan was dat ook deze babyratten meer pijnreceptoren in hun buik ontwikkelden.¹⁶

Maar de ontwikkeling van het enterische zenuwstelsel tijdens prenatale fase (dus wanneer de baby zich nog in de baarmoeder bevindt) speelt ook een rol. Het blijkt namelijk dat babyratjes van moederratten die tijdens de zwangerschap stress ervoeren op latere leeftijd ook gevoeliger zijn voor buikpijn dan ratten van moederratten die tijdens zwangerschap niet werden blootgesteld aan stress.¹⁷

Ook bij mensen blijkt uit meerdere studies dat stress en een onveilige hechting met de moeder, tot een afwijkende autonoom zenuwstelsel leidt. Dit is ook het geval wanneer de moeder tijdens de zwangerschap stress ervaart. De foetus kan zich dan minder goed ontwikkelen.¹⁸

Emotionele mishandeling als grootste risicofactor

De ervaring van jeugdtrauma’s komt vaker voor onder mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom dan onder mensen zonder het Prikkelbare Darm Syndroom. Dit is de conclusie van een studie waarbij onderzoekers 409 mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom en 415 mensen zonder het Prikkelbare Darm Syndroom vragen stelden over traumatische ervaringen. Van de groep met deze darmziekte had 74% te maken gehad met traumatische ervaringen. Van de andere groep was dit 59%. Dit laatste getal is ook veel, maar dit is toch minder dan 74%. Hierdoor concludeerden de onderzoekers van deze studie dat traumatische ervaringen een voorspellende factor zijn bij het ontwikkelen van een Prikkelbare Darm Syndroom.¹⁹ (Maar dit wil ook zeggen dat er een percentage mensen is met het Prikkelbare Darm Syndroom waarbij jeugdtrauma’s geen enkele rol spelen. Het Prikkelbare Darm Syndroom kan namelijk ook veroorzaakt worden door een voedselvergiftiging.²⁰)

Van de verschillende soorten trauma’s (lichamelijke mishandeling, emotionele mishandeling en seksueel misbruik), bleek emotionele mishandeling de grootste voorspeller te zijn in het ontwikkelen van deze darmziekte.²¹ Ook andere onderzoeken bevestigen de sterke link tussen emotionele mishandeling en het Prikkelbare Darm Syndroom.^{22 23} Emotioneel misbruik wordt ook wel gezien als de meest schadelijke vorm van misbruik en heeft een enorme impact op de hechting tussen ouder en kind.²⁴ Emotionele mishandeling vergroot ook het risico op andere ziekten en chronische pijn.^{25 26}

Tevens is er een studie geweest naar de relatie tussen darmklachten bij kinderen en de hechting met hun ouders. De onderzoekers van deze studie concludeerden dat de kinderen met darmklachten een minder warme hechting hadden met hun moeder dan kinderen zonder darmklachten. De moeders van de kinderen met darmklachten gedroegen zich vaker overbeschermend, waarbij ze controle probeerden te houden over de kinderen en hun weinig ruimte gaven zichzelf te ontplooien.²⁷

N.B. Dit wil niet zeggen dat iedereen die een onprettige jeugd heeft gehad, automatische last krijgt van zijn darmen op latere leeftijd. Maar emotionele mishandeling en een minder goede hechting met de ouders vergroot wel het risico op het ontwikkelen van darmproblemen.

Wat is emotionele mishandeling?

Veel ouders hebben niet door dat zij hun kind emotioneel mishandelen. Zij voeden hun kind op zoals zij denken dat het beste is voor hun kind. Doordat veel ouders zich er niet bewust van zijn dat bepaalde opvoedstrategieën juist stress opleveren bij het kind, blijft emotionele mishandeling voortbestaan. Emotionele mishandeling wil zeggen dat de ouder geen oog heeft voor de emotionele behoeften van het kind en deze behoeften daardoor (bewust of onbewust) dwarsboomt. Hierdoor kan het kind zichzelf niet ontplooien, mist hij een gevoel van veiligheid en ontwikkelt het zo een laag zelfbeeld.²⁸

Een kind kan zichzelf niet ontplooien als:

• Zijn emoties en gevoelens niet erkend worden door zijn ouders.
• Ouders hun kind neerhalen met opmerkingen als ‘dit kun jij niet zo goed’ of ‘je klasgenootje is knapper dan jij’.
• Ouders hun kind niet de ruimte geven zichzelf te zijn, doordat ze het kind opdragen zich op een bepaalde manier te kleden of door het kind te vertellen hoe het zich moet voelen. (“Jawel, dit vind jij leuk.” of “Stop maar met huilen, want er is geen reden om verdrietig te zijn.”)
• De ouders onrealistische verwachtingen van hun kind hebben. Bijvoorbeeld door het kind zorgtaken te geven of van het kind te verwachten dat hij de beste is van de klas.
• De ouders niet hun excuses aanbieden na een onbedoelde woedeaanval.
• De ouders hun kind continu bekritiseren en hem weinig complimenten geven.
• De ouders hun kind overbeschermend opvoeden, waardoor het niet de kans krijgt om zelf dingen uit te proberen
• De ouders hun kind beperken in het zoeken van sociaal contact met anderen, door bijvoorbeeld extreme restricties op het gebruik van sociale media op te leggen.
• Een van de ouders vaak woedeaanvallen krijgt, waarbij hij/zij zijn/haar woede richt op het kind.
• Het kind veel gepest wordt.

Het verschil tussen mannen en vrouwen

Het Prikkelbare Darm Syndroom komt over het algemeen vaker bij vrouwen voor dan bij mannen.²⁹ Uit dieronderzoeken, bij biggetjes en ratten, blijkt ook dat het weghalen van de moeder een schadelijker effect heeft op de ontwikkeling van het enterische zenuwstelsel bij de vrouwtjes dan bij de mannetjes.^{30 31 32} Het is nog niet duidelijk of dit te maken heeft met het verschil in geslachtshormonen of het verschil in chromosomen.³³

Het autonome zenuwstelsel opnieuw programmeren

Net als dat het centrale zenuwstelsel (de hersenen) plastisch is, is het zenuwstelsel van het maagdarmkanaal dat ook.³⁴ ‘Neurale plasticiteit’ betekent dat er veranderingen in organisatie van de zenuwen plaatsvinden op basis van nieuwe ervaringen. Deze plasticiteit vindt vooral in de kindertijd plaats wanneer een kind nieuwe dingen leert en nieuwe vaardigheden opdoet. Er worden dan nieuwe verbinden gelegd. Maar ook als een volwassene nieuwe ervaringen opdoet, treedt er neurale plasticiteit op in de hersenen of in het autonome zenuwstelsel.³⁵ Hierdoor zouden mensen dus hun zenuwstelsel kunnen herprogrammeren. Een manier om een niet goed functionerend autonoom zenuwstelsel te herprogrammeren is met biofeedback. Van mensen die een traumatische jeugd achter de rug hebben, is bekend dat hun autonome zenuwstelsel niet goed functioneert. Hun orthosympathische zenuwstelsel is namelijk veel actiever dan hun parasympathische zenuwstelsel, ook in rust.³⁶ Dit wil zeggen dat hun hart sneller klopt en ze sneller en oppervlakkiger ademen dan zou moeten als ze rustig op de bank zitten. Dit betekent dat ze zich vaak gestresst voelen op de momenten dat ze eigenlijk willen ontspannen. Maar met behulp van biofeedback kan het autonome zenuwstelsel in balans worden gebracht, waardoor mensen met een traumatische jeugd zich toch vaker kunnen ontspannen.³⁷

Biofeedback is een interventie waarbij de deelnemer zich bewust wordt van het effect van de lengte van de ademhaling op de hartslag. Wanneer iemand namelijk snel ademt, is het orthosympathische zenuwstelsel actief, waardoor deze persoon ook een snellere hartslag heeft. Wanneer iemand langzaam en diep ademhaalt (waarbij de buik een beetje uitzet), is het parasympathische zenuwstelsel actief en vertraagt de hartslag. Deze persoon is dan ontspannen. Zou biofeedback dan ook effect hebben op het autonome zenuwstelsel van mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom? Een studie uit 2013 met 30 vrouwen met het Prikkelbare Darm Syndroom geeft hier antwoord op: biofeedback vermindert inderdaad de symptomen van het Prikkelbare Darm Syndroom.

De biofeedback interventie van dit onderzoek bestond uit drie sessies. In de eerste sessie ontvingen de proefpersonen uitleg over het verschil tussen korte, oppervlakkige ademhalingen en langzame diepe ademhalingen. Vervolgens plaatste de instructeur sensoren op het lichaam van de proefpersoon. Deze sensoren waren aangesloten op een monitor, waardoor de hartslag van de proefpersoon zichtbaar werd op het scherm. Hierdoor konden de proefpersonen zien wat het effect van korte ademhalingen en langzame ademhalingen waren op hun hartslag. Zo konden zij zelf ontdekken met welke vorm van ademhaling hun lichaam in een rusttoestand kwam. Tijdens de tweede sessie kreeg de proefpersoon een ingewikkelde wiskundige som. Hiermee creëerden de onderzoekers een stress situatie. Door de aanwezigheid van de sensoren, konden de proefpersonen vervolgens zien welk effect deze stress had op hun hartslag. De instructeur moedigde de proefpersonen dan aan om dieper te gaan ademhalen. Het effect van deze diepe ademhaling op hun hartslag konden de proefpersonen dan zien op de monitor.

Tijdens de derde sessie maakte de begeleider de proefpersonen ervan bewust dat gedachten aan stressvolle situaties de ademhaling en hartslag kunnen beïnvloeden. Aansluitend daarop kregen de proefpersonen de opdracht om na het oprakelen van deze stressvolle situaties hun hartslag weer te vertragen door langzamer en dieper te ademen. Voor en na deze drie sessies vulden de deelnemers van dit onderzoek een vragenlijst in over het karakter en de ernst van hun darmklachten. Na de implementatie van de biofeedback in hun leven waren de darmklachten van de meeste vrouwen verminderd. Dit effect was grotendeels nog terug te zien in de antwoorden van dezelfde vragenlijsten die de proefpersonen 12 weken na de sessies invulden.³⁸ 

Op welke manier het nog mogelijk is om het Prikkelbare Darm Syndroom aan te pakken, heb ik beschreven in dit artikel.

Wil je mij bedanken voor al het werk dat ik heb geleverd voor het schrijven van dit artikel? Dit kan door te doneren. Doneren kan hier.

Samengevat

Ongeveer driekwart van de mensen met het Prikkelbare Darm Syndroom heeft een moeilijke jeugd gehad. Stress in de kindertijd kan zorgen voor een afwijking van het autonome zenuwstelsel en een toename van pijnprikkels in het zenuwstelsel van het maagdarmkanaal. Het Prikkelbare Darm Syndroom komt vaker bij vrouwen voor. Vermoedelijk komt dat omdat het enterische zenuwstelsel tijdens de ontwikkeling bij vrouwelijke zoogdieren gevoeliger is voor stress dan bij mannelijke zoogdieren. Maar de werking van het autonome zenuwstelsel is gelukkig wel te beïnvloeden door biofeedback. Zo neemt bij een groot deel van de proefpersonen, die biofeedback hebben uitgetest, de pijn af.

---

Disclaimer: De auteur van darmrevolutie.nl, Jacqui Bolt, is geen praktiserend arts, maar beschrijft slechts de resultaten van wetenschappelijke onderzoeken. Als u lichamelijke of mentale problemen ervaart, wordt u geadviseerd om die te bespreken met uw behandelend arts.

---

Bronnen

1. Halland, M., A. Almazar, R. Lee, E. Atkinson, J. Larson, N.J. Talley & Y.A. Saito, 2014: A case–control study of childhood trauma in the development of irritable bowel syndrome. Neurogastroenterology & Motility 26, p. 990-998. [PubMed] [Google Scholar]
2. Bradford, K. et al. 2012: Association Between Early Adverse Life Events and Irritable Bowel Syndrome. Clinical Gastroenterology & Hepatology 10(4), p. 385-390.e3. [PubMed] [Google Scholar]
3. Jia, T., Y. Ogawa, M. Miura, O. Ito & M. Kohzuki, 2016: Music Attenuated a Decrease in Parasympathetic Nervous System Activity after exercise. PLoS One 11(2): e0148648. [PubMed] [Google Scholar]
4. Rao, M. & M.D. Gershon, 2018: Enteric nervous system development: what could possibly go wrong? Nature Reviews Neuroscience 19, p. 552-565. [PubMed] [Google Scholar]
5. Million, M. & M. Larauche, 2016: Stress, sex, and the enteric nervous system. Mini-review. Neurogastroenterology & Motility 28, p. 1283-1290. [PubMed] [Google Scholar]
6. Salvo-Romero, E., et al. 2020: Overexpression of corticotropin-releasing factor in intestinal mucosal eosinophils is associated with clinical severity in Diarrhea-Predominant Irritable Bowel Syndrome. Scientific Reports 10: 20706. [PubMed] [Google Scholar]
7. Furness, J.B., 2012: The enteric nervous system and neurogastroenterology. Nature Reviews Gastroenterology & Hepatology 9, p. 286-294. [PubMed] [Google Scholar]
8. Chalazonitis, A., M.D. Gershon, L.A. Greene, 2012: Cell death and the developing enteric nervous system. Neurochemistry International 61(6), p. 839-847. [PubMed] [Google Scholar]
9. Collins, J., R. Borojevic, E.F. Verdu, J.D. Huizinga & E.M. Ratcliffe, 2013: Intestinal microbiota influence the early postnatal development of the enteric nervous system. Neurogastroenterology & Motility 26(1), p. 98-107. [PubMed] [Google Scholar]
10. Medland, J.E., C.S. Pohl, L.L. Edwards, S. Frandsen, K. Bagley, Y. Li & A.J. Moeser, 2016: Early life adversity in piglets induces long-term upregulation of the enteric cholinergic nervous system and heightened, sex-specific secretomotor neuron responses. Neurogastroenterology & Motility 28(9), p. 1317-1329. [PubMed] [Google Scholar]
11. Barreau, F., C. Salvador-Cartier, E. Houdeau, L. Bueno & J. Fioramonti, 2008: Long-term alterations of colonic nerve–mast cell interactions induced by neonatal maternal deprivation in rats. Gut 57, p. 582-590. [PubMed] [Google Scholar]
12. Dothel, G. et al. 2015: Nerve Fiber Outgrowth Is Increased in the Intestinal Mucosa of Patients With Irritable Bowel Syndrome. Gastroenterology 148(5), p. 1002-1011.e4. [PubMed] [Google Scholar]
13. Pohl, C.S. et al. 2017: Early weaning stress induces chronic functional diarrhea, intestinal barrier defects, and increased mast cell activity in a porcine model of early life adversity. Neurogastroenterology & Motility 29(11): e13118. [PubMed] [Google Scholar]
14. Coutinho, S.V., P.M. Plotsky, M. Sablad, J.C. Miller, H. Zhou, A.I. Bayati, J.A. McRoberts & E.A. Mayor, 2002: Neonatal maternal separation alters stress-induced responses to viscerosomatic nociceptive stimuli in rat. Gastrointestinal and liver physiology 282(2), p. G307-G316. [PubMed] [Google Scholar]
15. Rosztóczy, J. Fioramonti, K. Jármay, F. Barreau, T. Wittmann & L. Buéno, 2003: Influence of sex and experimental protocol on the effect of maternal deprivation on rectal sensitivity to distension in the adult rat. Neurogastroenterology & Motility 15(6), p. 679-686. [PubMed] [Google Scholar]
16. Guo, Y., Z. Wang, E.A. Mayer & D.P. Holschneider, 2015: Neonatal stress from limited bedding elicits visceral hyperalgesia in adult rats. Neuroreport 26(1), p. 13-16. [PubMed] [Google Scholar]
17. Winston, J.H., Q. Li & S.K. Sarna, 2014: Chronic prenatal stress epigenetically modifies spinal cord BDNF expression to induce sex-specific visceral hypersensitivity in offspring. Neurogastroenterology & Motility 26(5), p. 715-730. [PubMed] [Google Scholar]
18. Mulkey, S.B. & A.J. du Plessis, 2019: Autonomic Nervous System Development and its’ Impact on Neuropsychiatric Outcome. Pediatric Research 85, p. 120-126. [PubMed] [Google Scholar]
19. Halland, M., A. Almazar, R. Lee, E. Atkinson, J. Larson, N.J. Talley & Y.A. Saito, 2014: A case–control study of childhood trauma in the development of irritable bowel syndrome. Neurogastroenterology & Motility 26, p. 990-998. [PubMed] [Google Scholar]
20. Klem, F. et al. 2017: Prevalence, Risk Factors, and Outcomes of Irritable Bowel Syndrome After Infectious Enteritis: A Systematic Review and Meta-analysis. Gastroenterology 152(5), p. 1042-1054.e1. [PubMed] [Google Scholar]
21. Halland, M., A. Almazar, R. Lee, E. Atkinson, J. Larson, N.J. Talley & Y.A. Saito, 2014: A case–control study of childhood trauma in the development of irritable bowel syndrome. Neurogastroenterology & Motility 26, p. 990-998. [PubMed] [Google Scholar]
22. Bradford, K. et al. 2012: Association Between Early Adverse Life Events and Irritable Bowel Syndrome. Clinical Gastroenterology & Hepatology 10(4), p. 385-390.e3. [PubMed] [Google Scholar]
23. Ali, A., B.B. Toner, N. Stuckless, R. Gallop, N.E. Diamant, M.I. Gould & E.I. Vidins, 2000: Emotional Abuse, Self-Blame, and Self-Silencing in Women With Irritable Bowel Syndrome. Psychosomatic Medicine 62(1), p. 76-82. [PubMed] [Google Scholar]
24. Riggs, S.A., 2008: Childhood Emotional Abuse and the Attachment System Across the Life Cycle: What Theory and Research Tell Us. Journal of Aggression, Maltreatment & Trauma 19(1), p. 5-51. [Google Scholar]
25. Norman, R.E., M. Byambaa, R. De, A. Butchart, J. Scott & T. Vos, 2012: The long-term health consequences of child physical abuse, emotional abuse, and neglect: a systematic review and meta-analysis. PLoS Medicine 9(11): e1001349. [PubMed] [Google Scholar]
26. Prangnell, A. et al. 2019: The relationship between childhood emotional abuse and chronic pain among people who inject drugs in Vancouver, Canada. Child Abuse & Neglect 93, p. 119-127. [PubMed] [Google Scholar]
27. Seino, S. et al. 2012: Enhanced Auditory Brainstem Response and Parental Bonding Style in Children with Gastrointestinal Symptoms. PLoS One 7(3): e32913. [PubMed] [Google Scholar]
28. Zeanah, C.H. & K.L. Humphreys, 2018: Child Abuse and Neglect. Journal of American Academy of Child & Adolescent Psychiatry 57(9), p. 637-644. [PubMed] [Google Scholar]
29. Lovell, R.M. & A.C. Ford, 2012: Global prevalence of and risk factors for irritable bowel syndrome: a meta-analysis. Clinical Gastroenterology and Hepatology 10(7), p. 712-721.e4. [PubMed] [Google Scholar]
30. Medland, J.E., C.S. Pohl, L.L. Edwards, S. Frandsen, K. Bagley, Y. Li & A.J. Moeser, 2016: Early life adversity in piglets induces long-term upregulation of the enteric cholinergic nervous system and heightened, sex-specific secretomotor neuron responses. Neurogastroenterology & Motility 28(9), p. 1317-1329. [PubMed] [Google Scholar]
31. Pohl, C.S. et al. 2017: Early weaning stress induces chronic functional diarrhea, intestinal barrier defects, and increased mast cell activity in a porcine model of early life adversity. Neurogastroenterology & Motility 29(11): e13118. [PubMed] [Google Scholar]
32. Rosztóczy, J. Fioramonti, K. Jármay, F. Barreau, T. Wittmann & L. Buéno, 2003: Influence of sex and experimental protocol on the effect of maternal deprivation on rectal sensitivity to distension in the adult rat. Neurogastroenterology & Motility 15(6), p. 679-686. [PubMed] [Google Scholar]
33. Million, M. & M. Larauche, 2016: Stress, sex, and the enteric nervous system. Mini-review. Neurogastroenterology & Motility 28, p. 1283-1290. [PubMed] [Google Scholar]
34. Giaroni, C., F. De Ponti, M. Cosentino, S. Lecchini & G. Frigo, 1999: Plasticity in the enteric nervous system. Gastroenterology 117(6), p. 1438-1458. [PubMed] [Google Scholar]
35. Bernhardi, R. von, L. Eugenín-von Bernhardi & J. Eugenín, 2017: What is Neural Plasticity? In: Bernhardi, R. von, J. Eugenín, K.J. Muller (ed.), 2017: The Plastic Brain. Springer.
36. Schuurmans, A.A.T., K.S. Nijhof, M. Cima, R. Scholte, A. Popma & R. Otten, 2021: Alterations of autonomic nervous system and HPA axis basal activity and reactivity to acute stress: a comparison of traumatized adolescents and healthy controls. Stress. The International Journal on the Biology of Stress, p. 1-12. [PubMed] [Google Scholar]
37. Chen, S., P. Sun, S. Wang, G. Lin & T. Wang, 2016: Effects of heart rate variability biofeedback on cardiovascular responses and autonomic sympathovagal modulation following stressor tasks in prehypertensives. Journal of Human Hypertension 30, p. 105-111. [PubMed] [Google Scholar]
38. Dobbin, A., J. Dobbin, S.C. Ross, C. Graham & M.J. Ford, 2013: Randomised controlled trial of brief intervention with biofeedback and hypnotherapy in patients with refractory irritable bowel syndrome. The Journal of Royal College of Physicians of Edinburgh 43(1), p. 15-23. [PubMed] [Google Scholar]